Tesis doctorales DABA - ABES Doktoretza tesiak

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Effect of production factors on foal carcass and meat quality. Consumers preferences
(2018) Ruiz Darbonnens, Marta; Beriain Apesteguía, María José; Sarriés Martínez, María Victoria; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura
This PhD thesis is part of a research project (INIA, RTA 2012-00090-C03-01) entitled “Influence of cross breeding with Burguete on the productive parameters and characteristics of the carcass and meat of the Galician foal. Ageing and commercial life of the meat” focused on the preservation of the Galician Mountain breed by crossing with Burguete foals. The general objective of the present PhD thesis was to study the quality along the foal meat production chain by means of the use of the carcass and the meat from 46 Galician Mountain x Burguete crossbred foals (GMxB foals).
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Identification and quantification of crystal components of Bacillus thuringiensis strains and their contribution to insecticidal activity
(2019) Caballero Sánchez, Javier; Caballero Murillo, Primitivo; Ancín Azpilicueta, Carmen; Jiménez Moreno, Nerea; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Ciencias; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Zientziak
El principal objetivo de esta tesis ha sido desarrollar un método proteómico que permite analizar cualitativa y cuantitativamente las proteínas que componen el cristal producido por distintas cepas silvestres de Bt. El método emplea un sistema de cromatografía líquida acoplada a un espectro de masas (LC-MS/MS) en combinación con una monitorización de múltiples reacciones (MRM). Para llevar a cabo el análisis, es necesario conocer la secuencia del genoma de la cepa Bt para determinar los potenciales genes insecticidas que podrían formar parte del cristal parasporal. El uso de herramientas bioinformáticas permite la selección de péptidos proteotípicos que detectan de forma específica la presencia de cada una de las proteínas de la mezcla. Estos péptidos proteotípicos, marcados isotópicamente, permiten determinar la proporción relativa de cada proteína en el cristal. El método fue validado utilizando dos mezclas artificiales de tres proteínas recombinantes (Cry1Aa, Cry2Aa y Cry6Aa), donde la proporción relativa de cada proteína era conocida. La aplicación del método permitió detectar las tres proteínas de forma independiente y cuantificar la proporción relativa de cada una de ellas con gran fiabilidad y precisión. Una vez verificada su validez, el método fue aplicado para determinar la composición del cristal de cuatro cepas Bt silvestres que component el ingrediente activo de los productos comerciales más vendidos a nivel mundial para el control de distintos órdenes de insecto: DiPel® y XenTari® para lepidópteros, VectoBac® para dípteros, y Novodor® para coleópteros. El cristal parasporal de la cepa ser. kurstaki ABTS-351 (DiPel®) resultó estar compuesto por cuatro proteínas: Cry1Aa (13-22%), Cry1Ab (16-29%), Cry1Ac (6-12%) y Cry2Aa (40-64%); al igual que la cepa ser. aizawai ABTS-1857 (XenTari®) Cry1Aa (26-33%), Cry1Ab (57-60%), Cry1Ca (7-11%) y Cry1Da (3-4%). La cepa AM65-52 (VectoBac®) sintetizó un cristal formado por Cry4Aa (2-4%), Cry4Ba (10-28%), Cry11Aa (10-27%), Cry60Aa (2-4%), Cry60Ba (5-12%) y Cyt1Aa (38-61%) y el ingrediente activo de Novodor®, la cepa ser. tenebrionis NB-176, contenía Cry3Aa (70-75%), Cry23Aa (14-16%) y Cry37Aa (10-14%). Adicionalmente, se determinó la actividad de la cepa ABTS-1857 en larvas de tres especies del género Spodoptera: S. exigua, S. littoralis y S. frugiperda. S. exigua fue la especie más susceptible (CL50= 7.8 ng/μl), seguida de S. littoralis (CL50= 28 ng/μl). S. frugiperda se mostró como la especie más tolerante (CL50= 120.2 ng/μl). Para determinar la contribución de cada proteína individual a la toxicidad general de la cepa ABTS-1857 contra cada una de las tres especies de insectos, se construyeron cepas Bt recombinantes que producían individualmente las proteínas Cry1Aa, Cry1Ab, Cry1Ca y Cry1Da. Los resultados de los bioensayos, utilizando el “droplet feeding method”, revelarón una elevada toxicidad de Cry1Ca para las larvas de S. exigua y S. littoralis y de Cry1Da frente a S. littoralis y S. frugiperda. Las mezclas artificiales de dos o tres proteínas produjeron mortalidades atribuibles a la cantidad de Cry1Ca, en el caso de S. exigua, de Cry1Ca y Cry1Da, en el caso de S. littoralis, y de Cry1Da en el caso de S. frugiperda. La mezcla artificial de cuatro proteínas, que reflejaba la composición natural del cristal, dio valores de actividad concordantes con los producidos por el cristal natural de la cepa ABTS-1857. Aumentos de la proteína Cry1Da, en detrimento de las proteías Cry1Aa y Cry1Ab, produjo incrementos en la actividad insecticida para larvas de S. littoralis y S. frugiperda. Estos resultados indicaron que la metodología empleada para el análisis de los cristales es válida para su empleo en la caracterización y estandarización de los productos comerciales basados en Bt, aportando la información necesaria para expresar su potencia insecticida.
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Papel de las tiorredoxinas plastidiales en la regulación del metabolismo del cloroplasto
(2019) Ancín Rípodas, María; Farrán Blanch, Inmaculada; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura
Carbon (C) and nitrogen (N) are two essential nutrients required for plant growth and development. The cellular metabolism of both elements is tightly coordinated and subjected to a complex regulation. In this regard, the redox status operates as a major integrator of cellular metabolism, involving post-translational modifications of target enzymes by thiol-disulfide exchanges exerted by thioredoxins (Trxs). In plant chloroplasts two Trx systems function in parallel: (i) the ferredoxin (Fd)-Trx system that depends on photosynthetically reduced Fd to supply electrons to the Fd-Trx reductase, which in turn reduces Trxs; (ii) the NADPH dependent Trx reductase type C (NTRC) that contains both a Trx-reductase and a Trx domain in a single polypeptide. NTRC is reduced by NADPH, which in addition to the light reactions, is also produced in the oxidative pentose phosphate pathway in darkness. This PhD thesis has been focused on the regulatory role of plastid Trx f, m and NTRC in chloroplast metabolism.
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Desarrollo y caracterización de recubrimientos comestibles antimicrobianos para la conservación de productos derivados de la pesca
(2019) Otero Tuárez, Víctor Oswaldo; Maté Caballero, Juan Ignacio; Fernández Pan, Idoya; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Universidad Pública de Navarra / Nafarroako Unibertsitate Publikoa
Con el fin de mejorar la calidad microbiana y aumentar la vida útil de productos de pescado fresco, se propone el uso de películas y recubrimientos comestibles antimicrobianos como una tecnología emergente para complementar los procedimientos tradicionales de conservación empleados por la industria alimentaria. En primer lugar, se combinaron dos estrategias distintas para conservar medallones de merluza (Merluccius merluccius) en refrigeración: i) la aplicación de un recubrimiento antimicrobiano con aceite esencial de orégano o carvacrol y ii) la reducción de la carga microbiana inicial mediante buenas prácticas de manejo y un tratamiento superficial mediante hipoclorito de sodio. El uso de ambas estrategias combinadas dio lugar a una reducción de los recuentos de todos los grupos bacterianos después de 12 días de almacenamiento que osciló entre 1.5 log y 8 log en Pseudomonas y en bacterias sulfito reductoras, respectivamente. Por otra parte, nuevos agentes antimicrobianos fueron estudiados a nivel in vitro, incorporados en diferentes matrices formadoras de recubrimientos: proteína aislada de suero lácteo (WPI) y gelatina de pescado (GP). El arginato láurico (LAE) fue incorporado en las películas de GP en varias concentraciones. El LAE afectó al pH y la tensión superficial de la solución formadora de películas. La incorporación del LAE no afectó a las propiedades ópticas, ni a la humedad de las películas; pero sí a la solubilidad de las películas en agua. También afectó a las propiedades mecánicas de las películas, pero no a la permeabilidad al vapor de agua. Estas películas antimicrobianas, fueron más efectivas frente a las bacterias Gram-positivas que frente a las bacterias Gram-negativas. Otro agente estudiado fue el extracto de hinojo marino. Se evaluaron la capacidad antioxidante (CA) y el contenido total de polifenoles presentes en los extractos y su efecto en la incorporación en películas comestibles a base de WPI y GP. Para la obtención de los extractos se evaluaron dos métodos de secado: convencional mediante aire caliente y por liofilización. Las plantas deshidratadas fueron tratadas con dos concentraciones de etanol. Los extractos obtenidos mediante liofilización y alta concentración de etanol presentaron mayor concentración de polifenoles y alta CA. Se elaboraron películas activas con varias concentraciones de extracto y se evaluaron sus propiedades físicas, antioxidantes y antimicrobianas. El extracto agregado afectó a las propiedades físicas y mecánicas de las películas activas. Se observó CA de las películas mediante el método ABTS, pero no se presenció actividad antimicrobiana.
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Novel application of bioassays and functional importance of minor crystal components of Bacillus thuringiensis serovar israelensis for dipteran pests
(2020) Valtierra de Luis, Daniel; Caballero Murillo, Primitivo; Villanueva San Martín, Maite; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura
Bacillus thuringiensis (Berliner, 1915) (Bt) es una bacteria Gram-positiva de forma redondeada que tiene la capacidad de formar esporas de resistencia. Bajo condiciones desfavorables, la bacteria esporula produciendo la espora y el cristal paraesporal. Este cristal está compuesto principalmente por una o más proteínas insecticidas, también llamadas δ-endotoxinas, las cuales son capaces de formar inclusiones cristalinas. Los insecticidas basados en Bt representan alrededor del 80% de todos los bio-plaguicidas existentes en el mercado. La toxicidad específica de las proteínas del cristal contra insectos diana es la base para el empleo de Bt como bioplaguicida en agricultura, selvicultura y control de mosquitos desde 1961. Actualmente la alternativa más importante para el control de larvas de mosquito y mosca se basa en toxinas producidas por B. thuringiensis ser. israelensis (Bti). Son necesarios métodos de bioensayo simples y reproducibles para evaluar la toxicidad de nuevos compuestos insecticidas para el manejo de plagas y para determinar la presencia de resistencias en poblaciones plaga. Hemos utilizado un isótopo radioactivo basado en 32P-ATP para estimar el volumen ingerido por dos plagas de dípteros: Ceratitis capitata (Tephritidae) y Drosophila suzukii (Drosophilidae). Utilizando un colorante azul en el tratamiento, fue posible distinguir individuos que habían ingerido la solución de aquellos que no lo había hecho. El volumen medio ingerido por adultos de C. capitata fue 1.968 μl. Las hembras ingirieron aproximadamente un 20% más de volumen que los machos. Los adultos de D. suzukii ingirieron una media de 0.879 μl, ingiriendo las hembras aproximadamente un ⁓30% más que los machos. El método de la gota fue validado utilizando como ingrediente activo (i.a.) el plaguicida de origen natural spinosad. En C. capitata, la respuesta concentración-mortalidad no varió entre sexos, ni entre tres lotes distintos de insectos. Los valores de dosis letal fueron calculados basándonos en el volumen medio ingerido. En C. capitata los valores de LD50 fueron 1.462 and 1.502 ng i.a./insecto para machos y hembras respectivamente. Cuando se consideró la variación específica del peso corporal dependiente de sexo, obtuvimos valores de 0.274 and 0.271 ng i.a./mg para machos y hembras respectivamente. Empleamos el mismo método para determinar los valores de D. suzukii. Esta técnica puede ser directamente empleada para determinar los estados de resistencia y la respuesta dosis-mortalidad de un compuesto insecticida en muchas especies de dípteros plaga. Bacillus thuringiensis ser. israelensis (Bti) forma cuerpos de inclusión paraesporales con forma semiesférica compuestos de proteínas insecticidas, representadas principalmente por cinco familias (Cry4, Cry10, Cry11, Cyt1 and Cyt2), los cuales son ampliamente utilizados como larvicidas microbianos frente a plagas de dípteros. La actividad insecticida del cristal completo es alta si se compara con las actividades de las proteínas individuales, probablemente debido a las interacciones sinérgicas que existen entre las distintas proteínas del cristal, especialmente aquellas que involucran a Cyt1Aa. En este estudio se clonaron Cry10Aa y Cyt2Ba a partir del producto comercial con actividad larvicida VectoBac® 12AS y se expresaron en la cepa de Bt acristalófora BMB171. Estas proteínas mostraron valores de LC50 de 299.62 y 279.37 ng/ml, respectivamente, frente a larvas de segundo estadio de A. aegypti, pero no mostraron actividad tóxica frente a adultos de C. capitata. Cuando las larvas de A. aegypti ingirieron una mezcla equitativa (ratio 1:1) de esporas y cristales de las proteínas recombinantes Cry10Aa y Cyt2Ba, se observó una fuerte actividad sinérgica. Se estimó que la magnitud de este efecto sinérgico fue de 34.3, encontrándose entre los valores más altos descritos hasta el momento para los componentes del cristal de Bti, y comparable a los publicados previamente para Cyt1A con Cry4A y Cry11A. Por lo tanto, los componentes minoritarios de Bti tienen una relevancia en la toxicidad global de la cepa y ambas proteínas pueden desempeñar un papel importante en la sinergia y en la prevención de la aparición de resistencias.
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Regulación postraduccional de la respuesta de las plantas a volátiles emitidos por hongos fitopatógenos
(2020) Ameztoy del Amo, Kinia; Pozueta Romero, Javier; Baroja Fernández, Edurne; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Universidad Pública de Navarra / Nafarroako Unibertsitate Publikoa; Gobierno de Navarra / Nafarroako Gobernua
Con el fin de profundizar en los mecanismos que median la relación entre la planta y los microorganismos, en este trabajo investigué el papel que juegan dos formas de regulación postraduccional en la respuesta de las plantas a los VCs emitidos por el hongo fitopatógeno Alternaria alternata: la regulación redox y la proteostasis. En el trabajo presentado en el capítulo 1 investigué el papel que juega la tiorredoxina reductasa C dependiente de NADPH (NTRC) en la respuesta de las plantas a los VCs microbianos. Para ello, analicé la respuesta en el desarrollo, en el metabolismo y en el redox proteoma de plantas wild type (WT) y un mutante knock out de NTRC (ntrc) a VCs emitidos por A. alternata. Tras hipotetizar que la respuesta de las plantas a VCs microbianos implica una regulación postraduccional de la expresión de las enzimas involucradas en la ruta 2-C-methyl-D-erythritol 4-phosphate (MEP) y del shikimato a través de mecanismos que implican una señalización de la activación redox de la fotosíntesis, en el trabajo presentado en el segundo capítulo comparé las respuestas a VCs fúngicos de plantas de Arabidopsis WT y un mutante cfbp1 que no expresa la isoforma de la enzima fructosa-1,6-bisfosfatasa del ciclo de Calvin-Benson que posee regulación redox.
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Mecanismos moleculares de adaptación del patógeno respiratorio Haemophilus influenzae y desarrollo de nuevos antimicrobianos
(2020) Fernández Calvet, Ariadna; Garmendia García, Juncal; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Gobierno de Navarra / Nafarroako Gobernua
La tesis doctoral aborda tres aspectos de la interacción entre el patógeno oportunista colonizador Haemophilus influenzae no tipificable (HiNT) y el sistema respiratorio humano, considerando la regulación patoadaptativa por variación de fase (Capítulo 1), la importancia del mantenimiento de la integridad superficial bacteriana (Capítulo 2), y el potencial terapéutico de moléculas xenohorméticas (Capítulo 3). En conjunto, este trabajo amplía nuestro conocimiento sobre los mecanismos moleculares de patoadaptación respiratoria de HiNT, proporciona evidencias sobre el papel de VacJ/MlaA en la modulación de la supervivencia bacteriana en las vías respiratorias, y señala el potencial terapéutico de moléculas xenohorméticas.
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Regulation of the response of plants to volatile compounds emitted by fungal phytopathogens
(2020) García Gómez, Pablo; Pozueta Romero, Javier; Bahaji, Abdellatif; Farrán Blanch, Inmaculada; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura
El crecimiento y el desarrollo de las plantas están afectados por microorganismos presentes en la filosfera, la rizosfera y/o la endosfera. En la fase de precolonización, antes de que se establezca un contacto físico con la planta, bacterias y hongos beneficiosos sintetizan una gran cantidad de sustancias que fomentan el crecimiento de la planta. Tales sustancias fomentan además la formación de raíces laterales y el crecimiento de pelos radiculares, mejorando así la capacidad exploratoria de las raíces para obtener agua y minerales del suelo y aumentando la superficie de la raíz y, por tanto, su predisposición para ser colonizada e infectada. Estos microorganismos también emiten un gran número de compuestos volátiles (VCs), con masa molecular inferior a 300 Da y alta presión de vapor, que promueven el crecimiento de la planta y la fotosíntesis y modulan la arquitectura de la raíz. Recientemente, el grupo de investigación en el que he realizado mis investigaciones demostró que esta capacidad no está restringida a microorganismos beneficiosos, sino que también se extiende a patógenos. Esta tesis doctoral se ha llevado a cabo con la doble intención de identificar la naturaleza de los VCs microbianos con propiedades bioestimulantes y profundizar en el conocimiento de los mecanismos implicados en la respuesta de las raíces a los VCs emitidos por microorganismos patógenos.
Embargo
Novel Bacillus thuringiensis cry genes and their insecticidal potency against Coleoptera
(2020) Domínguez Arrizabalaga, Mikel; Caballero Murillo, Primitivo; Villanueva San Martín, Maite; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Universidad Pública de Navarra / Nafarroako Unibertsitate Publikoa
Bacillus thuringiensis (Bt) se distingue de otras bacterias del género Bacillus por su capacidad de sintetizar d-endotoxinas (Cry y Cyt) que característicamente se agregan formando uno o más cristales paraesporales. Todas estas proteínas han sido clasificadas en distintas familias las cuales tienen actividad contra insectos de distintos órdenes, incluido el orden Coleoptera. En esta tesis doctoral se ha realizado una revisión actualizada de todas las proteínas insecticidas, que produce Bt, para las cuales se ha descrito actividad contra especies del orden Coleoptera. El objetivo de la tesis ha sido realizar una búsqueda de nuevos genes cry con la finalidad de aumentar la batería de toxinas Bt disponibles para el control de las plagas causadas por coleópteros. Dicha búsqueda se ha centrado en dos cepas Bt, seleccionadas en un screening previo, para lo cual se abordó la secuenciación masiva del DNA genómico de cada una de ellas. El contenido génico de la cepa BM311.1 reveló la presencia un gen nuevo cry7 que codificaba para una proteína que se denominó Cry7Aa2 por compartir una identidad del 98% con la proteína Cry7Aa1 previamente descrita. A pesar de esta elevada identidad, estas dos proteínas mostraron diferencias en su actividad contra larvas de Leptinotarsa decemlineata. Mientras que la proteína Cry7Aa1 solo es tóxica cuando el cristal ha sido previamente solubilizado in vitro, la proteína Cry7Aa2 es tóxica directamente tras ser ingerida en forma de cristal. Esto representa una clara ventaja práctica de Cry7Aa2, con vistas a su utilización como bioinsecticida, mientras que ambas son igualmente útiles para la obtención de plantas transgénicas resistentes frente a L. decemlineata. Los resultados de este trabajo son científicamente relevantes y pueden ser utilizados para el diseño de nuevas estrategias para el control de plagas de insectos, ya sea creando nuevos bioinsecticidas o construyendo nuevas plantas transgénicas.
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Innate immunity against small ruminant lentiviruses (SRLV): characterization of APOBEC3-derived restriction
(2020) Pablo Maiso, Lorena de; Reina Arias, Ramsés; Andrés Cara, Damián de; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Gobierno de Navarra / Nafarroako Gobernua
En esta tesis se han llevado a cabo los siguientes estudios: 1. Identificación y caracterización de la restricción por APOBEC3 ovino frente a los SRLV. Se han estudiado dos tipos celulares que muestran restricción natural frente a los SRLV, monocitos y macrófagos-M1, identificando la isoforma Z1 como la más expresada, entre las proteínas APOBEC3 ovinas. En la caracterización genética de A3Z1 se ha identificado una isoforma adicional resultante de splicing alternativo, también presente en el transcriptoma humano y que carece del dominio citidín desaminasa (A3Z1Tr) característico de este tipo de proteínas. La expresión de estas proteínas se induce tanto tras la incubación con IFN-ɣ como con la infección viral. Ambas son resistentes a la degradación por Vif de SRLV y pueden encapsidarse en los viriones. Mediante ensayos de inmunoprecipitación se ha podido determinar que ambas proteínas pueden interactuar entre sí así como con Vif viral, a pesar de la resistencia que presentan a su degradación. La expresión endógena de A3Z1 en células en cultivo tipo fibroblasto (T-immortalized goat epitelial fibroblasts, TIGEF) tan solo ha sido posible empleando estrategias de expresión transitoria, ya que los intentos de expresión permanente resultaban en cultivos abortivos. Las células TIGEF que expresan A3Z1 muestran una menor producción de SRLV. Ensayos de infectividad de un solo ciclo (single cycle infection) con vectores virales basados en HIV-1, MLV y SIV indican que A3Z1 ovino es capaz de inhibir la infectividad de dichos vectores. El mecanismo de restricción parece implicar la actividad citidín desaminasa en el contexto GA/AA. En ambos casos, la co-expresión de la isoforma truncada mitiga la restricción, probablemente por competición estérica con la proteína nativa en el interior de los viriones. 2. Caracterización de las vías de degradación de APOBEC3. Se ha investigado la capacidad de A3Z1 de restringir la infección con estirpes de SRLV que codifican la proteína Vif. Mediante ensayos de inmunoprecipitación se ha podido comprobar que CYPA y no CBF-β es el cofactor necesario para la degradación de las proteínas APOBEC3 ovinas, requisito esencial en el caso de A3Z1 y A3Z1Tr. Concentraciones altas de CYPA permiten la degradación de A3Z1 por parte de Vif en diferentes tipos celulares, promoviendo así la infección por lentivirus. Sin embargo, no se alcanzan los niveles basales de A3Z1 empleando inhibidores del proteasoma y la degradación se produce también en presencia de Vif mutado, incapaz de reclutar el complejo ubiquitín ligasa y degradar así proteínas por la vía proteasomal, abriendo la posibilidad a la existencia de vías alternativas que permitan degradar A3Z1. Tan solo la combinación de inhibidores del proteasoma junto con inhibidores de la autofagia conseguían restablecer los niveles basales de A3Z1 sugiriendo la implicación de ambas vías. Además, la inhibición de la autofagia parece perjudicar la infección por SRLV, sugiriendo que la inducción podría favorecerla. 3. Estimulación de la respuesta innata ovina a través de la infección con vectores virales basados en el virus murino Sendai. La infección de células ovinas con un vector viral basado en el virus Sendai que codifica la proteína verde fluorescente (SeV-GFP) ha resultado ser del 100%, incluso en macrófagos de distintos orígenes. Sin embargo, la infección con SeV-GFP no se transmite en células ovinas y el vector es no replicativo. La infección con SeV-GFP ha activado una programación diferente dependiendo del tipo celular ovino, siendo la inducción de A3Z1 en células mieloides de especial importancia. La infección con SRLV y la producción de virus se encontraba disminuida en estas células tras el tratamiento con el vector viral. Los sobrenadantes procedentes de estos cultivos eran capaces de transmitir la restricción a células frescas, probablemente debido a la producción de interferón de tipo 1, sugiriendo que podría ser de utilidad en futuras estrategias de inmunización. La restricción también se ha observado frente a vectores basados en lentivirus, como HIV o SIV.
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Identificación de lentivirus de pequeños rumiantes en granulomas post-vacunales y evaluación de métodos de diagnóstico y selección genética en la lucha frente a la infección
(2021) Echeverría Garín, Irache; Reina Arias, Ramsés; Andrés Cara, Damián de; Glaría Ezquer, Idoia; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Gobierno de Navarra / Nafarroako Gobernua
Esta tesis plantea tres objetivos que se desarrollarán en tres capítulos independientes, correspondientes a sus respectivas publicaciones. Por un lado, se ha caracterizado la presencia y replicación de SRLV en macrófagos procedentes de granulomas inducidos tras la vacunación con formulaciones basadas en hidróxido de aluminio, el adyuvante más común en las vacunas ovinas. En segundo lugar, se ha analizado una población de más de 1000 individuos en diferentes sistemas de producción y razas e infectados por diferentes cepas de SRLV. Se ha realizado un estudio serológico y molecular con las herramientas disponibles en el comercio y se ha analizado la asociación de parámetros productivos, en granjas de carne y leche, con la presencia de infección. Por último, se han analizado poblaciones ovinas correspondientes a cuatro razas de importancia productiva teniendo en cuenta su estado sanitario y el genotipo de la proteína TMEM154, uno de los candidatos más prometedores para su implantación en programas de selección genética.
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Regulación global mediada por los sistemas GacS/GacA y Rsm/Csr en Pseudomonas syringae pv. phaseolicola y su impacto en el ciclo de vida de la bacteria
(2021) Ramírez Zapata, Diana; Murillo Martínez, Jesús; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura
Diversas bacterias fitopatógenas muestran una expresión génica diferencial por temperatura, siendo igualmente este factor determinante en la progresión de enfermedades en planta. P. syringae pv. phaseolicola (Pph), agente causal de la grasa de la judía, sintetiza la fitotoxina faseolotoxina a 18 ºC, pero no a 28 ºC. La regulación de los genes implicados en la producción de esta toxina es compleja, y depende del sistema de reguladores globales GacS/GacA. Este sistema regula otros genes de virulencia en diversos patovares del complejo P. syringae mediante la inducción de pequeños ARNs (sARN), que se unen a las proteínas Rsm y modulan su función. Las proteínas Rsm son reguladores de la expresión génica a nivel postrancripcional y participan en la regulación de fenotipos muy diversos en muchas bacterias. Esto sugiere que, además de su posible papel en la regulación de otros fenotipos mediados por GacS/GacA en Pph, las proteínas Rsm estén implicadas en la regulación de la biosíntesis de faseolotoxina por temperatura. Para el desarrollo de esta Tesis, se planteó la obtención de diversos mutantes en los diferentes genes que codifican para proteínas Rsm. En concreto, Pph contiene siete genes rsm, tres de ellos localizados en el plásmido A (p1448A-A) de Pph 1448A, por lo que, para la construcción de un mutante en estos genes, se abordó la obtención de un derivado curado de este plásmido, ΔpA, permitiendo marcar el primer objetivo de esta Tesis, (1) evaluar la contribución del p1448A-A al ciclo de vida de la bacteria y a la virulencia. p1448A-A contiene 11 genes de efectores del sistema de secreción de tipo III, algunos localizados en una isla de patogenicidad (PAI). El resto de objetivos que se propusieron en esta Tesis fueron 2) la influencia de las proteínas Rsm en la regulación de fenotipos mediados por GacA, y 3) la identificación del regulón de GacS/GacA a 18 y a 28 ºC.
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The potential application of Trichoplusia ni granulovirus En3 enhancin as a synergist in baculovirus-based insecticides
(2021) Ricarte Bermejo, Adriana; Caballero Murillo, Primitivo; Simón de Goñi, Oihane; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Universidad Pública de Navarra / Nafarroako Unibertsitate Publikoa
Los grandes costes asociados a la producción masiva de baculovirus hacen necesaria la búsqueda de productos sinérgicos que reduzcan la cantidad de materia activa. En la presente tesis, se expresó y produjo un factor sinérgico con gran potencial para formulaciones basadas en baculovirus utilizando un sistema de expresión de baculovirus. El principal logro del trabajo es que la producción in vivo de sobrenadante con enhancinas utilizando sistemas de expresión basados en baculovirus puede utilizarse para mejorar la eficacia de los insecticidas biológicos contra plagas de lepidópteros, reduciendo la materia activa de los bioinsecticidas y haciéndolos competitivos comercialmente en comparación con los productos químicos.
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Genetic diversity in Chrysodeixis includens nucleopolyhedrovirus and factors involved in its generation
(2021) Aguirre Sánchez, Eduardo; Caballero Murillo, Primitivo; Beperet Arive, Inés; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Universidad Pública de Navarra / Nafarroako Unibertsitate Publikoa
En la presente tesis se ha examinado la variabilidad genética de varios aislados de campo del nucleopoliedrovirus de Chrysodeixis includens (ChinNPV). Los resultados obtenidos revelan la gran variabilidad presente en los aislados naturales de ChinNPV, confirma las diferencias existentes entre dos variantes genotípicas procedentes de esos aislados y, lo más importante, parecen identificar a la variante ChinNPV-K como generadora de variabilidad en esos aislados. En conclusión, hemos encontrado una gran variabilidad en aislados naturales de ChinNPV, con una sola variante que muestra un papel clave en la generación de esta diversidad de manera dependiente de la concentración.
Embargo
Host-virus and virus-virus interactions in broad host range alphabaculoviruses: implications for the development of virus-based insecticides
(2021) Belda García, Isabel María; Caballero Murillo, Primitivo; Beperet Arive, Inés; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura
Esta tesis se ha centrado en el estudio del potencial insecticida del nucleopoliedrovirus múltiple de Mamestra brassicae (MbMNPV), un virus de amplio espectro, y su interacción con el nucleopoliedrovirus múltiple de Helicoverpa armigera (HearMNPV) durante la coinfección en un huésped común. Los resultados obtenidos aportan un mejor entendimiento de las interacciones que se establecen entre diferentes virus y entre virus y huéspedes en alphabaculovirus de amplio espectro, lo cual podría ayudar a definir estrategias eficaces para el control de plagas de interés agronómico. En primer lugar, se evaluó la actividad insecticida y la estabilidad de dos aislados silvestres de alphabaculovirus altamente relacionados filogenéticamente, el HearMNPV y el MbMNPV derivado del bioinsecticida Mamestrin®, en un huésped permisivo (Spodoptera exigua) y uno semipermisivo (Spodoptera littoralis). Tras ello, se estudió la estructura genética del MbMNPV derivado del insecticida biológico Mamestrin® con el objetivo de evaluar las propiedades insecticidas de las variantes genotípicas que componen este aislado. Por último, se analizaron las interacciones que ocurren entre dos virus filogenéticamente cercanos cuando coinfectan a un huésped permisivo. En conclusión, los resultados obtenidos en esta tesis contribuyen a un mejor entendimiento de las interacciones que se establecen entre virus y huéspedes, lo cual puede ayudar al desarrollo de insecticidas basados en baculovirus y diseñar estrategias eficaces para el control de complejos de plagas de lepidópteros.
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Plant diversity patterns and soil nitrogen dynamics after controlled burnings applied to restore mountain grasslands and create resilient landscapes
(2021) Múgica Azpilicueta, Leire; Canals Tresserras, Rosa María; San Emeterio Garciandía, Leticia; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Gobierno de Navarra / Nafarroako Gobernua; Universidad Pública de Navarra / Nafarroako Unibertsitate Publikoa
Esta tesis engloba tres trabajos científicos que se centran en los efectos del desacoplamiento de los regímenes de las perturbaciones fuego y pastoreo en los suelos y en la dinámica de la vegetación. En resumen, los resultados de esta memoria doctoral resaltan el riesgo asociado al desacoplamiento de las prácticas de fuego y pastoreo y sus consecuencias para el ciclo del N terrestre y el mantenimiento de la biodiversidad de las comunidades de pasto. La investigación recomienda promover el herbivorismo guiado después de las quemas con el propósito de ejercer un control suficiente sobre determinadas especies problemáticas, y así evitar el uso recurrente de las quemas controladas en los pastos de montaña, lo que puede conllevar efectos negativos en suelos, en vegetación y en el ciclo de nutrientes esenciales. Dado el actual escenario de cambio global, que implica el cambio climático y los cambios de uso de suelos, es necesario comprender los regímenes de gestión tradicionales que preservan la biodiversidad en los paisajes culturales de las zonas de montaña, y planificar así de forma más adecuad a las prácticas que permitan mantener los mecanismos y los procesos que constituyen la base de los paisajes resilientes.
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Implicación del metabolismo bacteriano en la interacción de Haemophilus influenzae con el sistema respiratorio humano: bases moleculares y explotación terapéutica
(2022) López López, Nahikari; Garmendia García, Junkal; Díez Martínez, Roberto; Gobierno de Navarra / Nafarroako Gobernua, referencia 0011-1408-2017-000000
Este trabajo de Tesis Doctoral aborda el papel de tres aspectos del metabolismo bacteriano (síntesis de purinas, catabolismo de glucosa, síntesis de ácidos grasos) en la interacción entre el patógeno Haemophilus influenzae no tipificable (HiNT) y el sistema respiratorio humano. Mediante análisis de expresión génica global, inactivación génica y caracterización fenotípica in vitro e in vivo, modelado computacional, química médica, y evaluación antimicrobiana a nivel preclínico, estudiamos los perfiles transcripcionales de patógeno y hospedador durante la infección respiratoria (Capítulo 2), la contribución del catabolismo de glucosa en la patogénesis de H. influenzae (Capítulo 3), y el potencial antimicrobiano de la inhibición de la ruta de biosíntesis de ácidos grasos de esta bacteria (Capítulo 4). H. influenzae fue el primer organismo de vida libre cuyo genoma completo fue secuenciado, haciéndolo pionero en el desarrollo y empleo de técnicas -ómicas. El Capítulo 1 de este trabajo ha revisado la contribución de abordajes -ómicos incluyendo genómica, transcriptómica, proteómica y metabolómica, al estudio de la interacción entre HiNT y el sistema respiratorio humano. En el Capítulo 2 de este trabajo realizamos un estudio multi-ómico in vivo, consistente en la utilización de RNA-seq dual y Tn-seq durante el proceso de infección respiratoria murina por HiNT. El perfil de expresión génica diferencial entre bacterias cultivadas in vitro y bacterias recuperadas de lavado broncoalveolar murino mostró la sobre-expresión de genes que codifican enzimas implicadas en la síntesis de purinas y aminoácidos, así como de genes que codifican parte de la maquinaria de competencia natural de la bacteria. El aumento de los niveles de glucosa en las vías respiratorias de pacientes que sufren enfermedades respiratorias crónicas facilita la proliferación de patógenos que metabolizan este azúcar. HiNT cataboliza glucosa mediante una fermentación asistida por respiración que conlleva la excreción de acetato, formato y succinato. En el Capítulo 3 de este trabajo, diseñamos, generamos y caracterizamos un panel de cepas mutantes que no producen acetato, formato o succinato mediante la inactivación de los genes ackA, pflA y frdA, respectivamente. La inactivación de ackA limitó la producción de acetato y el crecimiento bacteriano, y estimuló tanto la producción de lactato en anaerobiosis como la atenuación bacteriana in vivo. El acetato excretado estimuló la expresión de genes pro-inflamatorios en células de epitelio respiratorio en cultivo, lo que sugiere que el catabolismo de glucosa contribuye no sólo al crecimiento de HiNT sino también a la inmunomodulación del sistema respiratorio humano. La resistencia de H. influenzae a antibióticos β-lactámicos ha llevado a su inclusión en la lista de patógenos bacterianos para los que la OMS considera prioritaria la búsqueda y desarrollo de nuevos antimicrobianos. En el Capítulo 4 de este trabajo, desarrollamos y validamos un modelo metabólico de H. influenzae a escala genómica, que utilizamos como herramienta de escrutinio in silico de genes esenciales de este patógeno, para su explotación como dianas terapéuticas. Este modelo predijo la esencialidad de un gran número de genes implicados en la síntesis de lípidos. Nos centramos en la enzima FabH, que cataliza la condensación descarboxilativa de malonil-ACP y acil-CoA en la iniciación de la biosíntesis de ácidos grasos. Nuestro modelado computacional mostró la idoneidad de la interacción de la molécula ácido 1- (5- (2-fluoro-5- (hidroximetil) fenil) piridin-2-il) piperidin- 4-acético y la proteína FabH. Este inhibidor redujo la viabilidad bacteriana de forma dosisdependiente. El efecto inhibitorio observado fue variable entre aislados clínicos portadores de distintas variantes alélicas del gen fabH, e independiente de su expresión. El inhibidor empleado no generó sinergias, no favoreció el desarrollo de resistencias, y no alteró la dinámica de infección epitelial por HiNT, mostrado además un efecto protector frente a la infección por HiNT in vivo. En conjunto, este trabajo de Tesis Doctoral proporciona conocimiento nuevo sobre el papel del metabolismo bacteriano en la interacción HiNT-sistema respiratorio humano, que esperamos sea de utilidad en el desarrollo de estrategias anti-infectivas que mejoren el manejo clínico de las enfermedades infecciosas asociadas a este patógeno.
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Estudios de patogénesis placentaria por Brucella y caracterización molecular de Brucella suis bv2
(2022) Poveda Urkixo, Irati; Grilló Dolset, María Jesús; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Gobierno de Navarra / Nafarroako Gobernua
La brucelosis es una zoonosis mundialmente extendida con importantes repercusiones económicas y sanitarias tanto para la ganadería como para el ser humano. Existen doce especies distintas de Brucella con distinta preferencia de hospedador; entre ellas, B. melitensis (bovino), B. abortus (pequeños rumiantes) y B. suis (porcino) son las más frecuentes en el ganado doméstico, y a excepción de B. suis bv2, suponen un grave riesgo para el ser humano. La vacunación de los animales es una herramienta esencial para reducir la infección en los mismos y, así, evitar la transmisión al ser humano. La infección en pequeños rumiantes es ocasionada por las especies Brucella melitensis y B. ovis; la primera de ellas produce abortos a final de gestación en hembras gestantes y la segunda, orquitis y epididimitis en machos con la consecuente reducción de la fertilidad. La cepa atenuada B. melitensisRev1 es la única vacuna recomendada desde hace más de 60 años contra la brucelosis en pequeños rumiantes. Pese a su extendido empleo y demostrada eficacia, Rev1 posee ciertos inconvenientes que recomiendan la búsqueda de una vacuna alternativa más segura que, idealmente, pueda aplicarse en animales gestantes. En este contexto, en el grupo de Brucelosis del IdAB-CSIC, se han desarrollado dos candidatos de Brucella melitensis mediante deleción en fase del gen wzm (16MΔwzmy Rev1Δwzm) involucrado en el sistema de dos componentes Wzm/Wztr es responsable de la exportación del polisacárido O al periplasma bacteriano para completar la biosíntesis del LPS liso. En los Capítulos 1 y 2 de esta Tesis Doctoral, se ha estudiado la seguridad, respuesta inmune y patogénesis placentaria de ambos candidatos vacunales, tanto en modelos preclínicos (i.e. cultivos de células trofoblásticas y ratona gestante) como en ganado ovino de distintos sexos y en distintos tercios de la gestación. Además, se han realizado estudios novedosos de patogénesis placentaria y respuesta inmune a lo largo de la gestación en ratonas inoculadas con distintas cepas de referencia de Brucella como son B. melitensis16M (virulenta) y Rev1 (atenuada) y B. ovis PA. Los principales resultados del Capítulo 1 indicaron que, en comparación con sus parentales, ambos mutantes rugosos poseían menor capacidad de invasión, replicación y efecto citotóxico en trofoblastos BeWo, menor capacidad de colonización placentaria en ratones con resolución de la infección a este nivel en los últimos estadíos de la gestación, ausencia de lesiones placentarias y elevada viabilidad fetal, así como menor respuesta proinflamatoria a lo largo de la gestación murina. En el Capítulo 2, ambos mutantes mostraron atenuación y buena respuesta serológica en carneros, ovejas no gestantes y ovejas gestantes inoculadas por las vías subcutánea o conjuntival, en distintos tercios de gestación. Aunque ninguno de los candidatos indujo abortos, Rev1∆wzmse consideró más seguro que 16M∆wzmpara ovejas gestantes, puesto que este último mostró una reactivación de la infección en el momento del parto, que conllevó la excreción transitoria por placenta/fluido vaginal y/o leche en algunos animales. En conjunto, los Capítulos 1 y 2 nos han permitido establecer una relación entre la multiplicación de Brucella en trofoblastos BeWo y placentas murinas, y su capacidad para inducir abortos y transmitirse a la descendencia en ovejas inoculadas a mitad de gestación. Asimismo, pese a la gran utilidad del modelo de ratona gestante para seleccionar candidatos más seguros, la evaluación final de ciertos parámetros de seguridad debe realizarse en el hospedador natural. Futuros ensayos de eficacia y respuesta inmune en ovino permitirán determinar la utilidad real de Rev1∆wzm, como alternativa a la actual vacuna Rev1.Trascomprobar las buenas propiedades vacunales de Rev1∆wzm, en el Capítulo 3 de esta Tesis se propuso construir un mutante en B. suis bv2 para abordar la lucha contra la brucelosis porcina, mediante la construcción y caracterización de Bs2Δwzm. Este mutante mostró propiedades bioquímicas distintas a 16M∆wzmo Rev1∆wzm, así como menor atenuación de la esperada. Durante estos estudios, detectamos que la cepa parental Bs2 presentaba una marcada inestabilidad de fase L→R no reportada anteriormente. Además, aplicando el modelo de ratona gestante puesto a punto en el Capítulo 1, estudiamos la patogénesis placentaria y respuesta inmune de Bs2 a lo largo de la gestación en ratonas. Por lo tanto, este Capítulo 3 se completó con un detallado análisis genético y fenotípico de la cepa Bs2, con el objetivo de determinar el alcance de dicha inestabilidad de fase tanto in vitro como in vivo, y las bases moleculares responsables de la misma. Los principales resultados indicaron que, en ausencia de escisiones o mutaciones en las regiones genéticas wboy wbk portadoras de genes implicados en la biosíntesis del LPS, este fenómeno podría deberse a variaciones en la expresión bacteriana, en función de las condiciones ambientales. De hecho, los cultivos con un elevado grado de disociación bacteriana mostraron una reducción significativa de la expresión de los genes codificantes de distintas manosil-y glicosil-transferasas, junto con un aumento de la expresión de la proteína de membrana externa Omp2b. Debido a su complejidad, en esta Tesis no ha sido posible determinar con exactitud los mecanismos moleculares implicados en la disociación espontánea de B. suisbv2, por lo que son necesarios más estudios que permitan comprender estos mecanismos, su implicación biológica, y con ello, construir una cepa B. suisbv2 estable sobre la que poder obtener candidatos vacunales adecuados frente a la brucelosis porcina. Uno de los resultados más interesantes de esta Tesis Doctoral ha sido evidenciar, por primera vez, que la disociación de Bs2 observada in vitro tiene una implicación in vivo, encontrando en un mismo animal bacterias con fenotipos lisos en tejidos placentarios y rugosos en tejidos esplénicos de ratones. Futuros estudios en cerdas gestantes permitirán dilucidar si este fenómeno de adaptación bacteriana ocurre también en el hospedador natural.
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Evaluación del interés del uso de una cubierta vegetal bajo la línea como estrategia de gestión del suelo en viñedos cultivados en condiciones de clima mediterráneo
(2022) Abad Zamora, Francisco Javier; Santesteban García, Gonzaga; Orcaray Echeverría, Luis; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura
El manejo del suelo de los viñedos en condiciones de clima mediterráneo siempre ha primado reducir la competencia que pudieran generar otras plantas por los recursos nutricionales y, en especial, por los recursos hídricos. Sin embargo, los cambios de sistemas de producción, con desplazamiento de los viñedos a terrenos más fértiles, muchas veces dotadas de riego; la necesidad de buscar alternativas a los herbicidas como elementos de control de la vegetación adventicia, en especial en la zona ubicada bajo las cepas; plantean la posibilidad, o incluso la necesidad, de trabajar el suelo de manera diferente. En los últimos años, se ha avanzado de manera relevante en el estudio de las implicaciones del introducir las cubiertas vegetales como alternativa al uso de herbicidas y al laboreo, habiendo quedado de manifiesto el interés agronómico y ambiental de este cambio de manejo, que, como cualquier otro, debe acometerse considerando todas sus implicaciones en función de las particularidades de cada viñedo y objetivo agronómico-empresarial. Sin embargo, la práctica totalidad de las actuaciones encaminadas a introducir el uso de cubiertas en viñedos de zonas mediterráneas implican un cambio de gestión del suelo las calles, pero no del suelo bajo la línea de cultivo. En este contexto, la posibilidad de emplear una cubierta vegetal bajo la línea de cultivo que permitiera competir con otras adventicias pero no lo hiciera de manera relevante con el viñedo podría ser una alternativa de mucho interés. En esta Tesis Doctoral se ha estudiado el comportamiento de una cubierta de T. fragiferum (UV) frente a un manejo con laboreo intercepas (T). Dicho ensayo se realizó durante tres campañas consecutivas (2018, 2019 y 2020) en un viñedo de Merlot ubicado en terrenos de Bodegas Ochoa en Traibuenas (Navarra-España), sobre un suelo Typic Calcixerepts y con un clima húmedo-templado mediterráneo según la clasificación de Papadakis. El conjunto de los resultados obtenidos permite concluir que el empleo de una cubierta de T. fragiferum bajo la línea de cultivo del viñedo en condiciones de clima mediterráneo constituye una alternativa realista al uso de herbicidas o laboreos intercepas. En las condiciones de ensayo, su uso ha redundado en una mejoría notable de los parámetros de calidad del suelo, sin apenas alterar el comportamiento agronómico y enológico de las cepas, resultando económicamente viable cuando se consigue una supervivencia de la cubierta mínima de tres años.
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La expansión de Brachypodium rupestre en el Pirineo occidental: hongos endófitos y pérdida de servicios ecosistémicos
(2022) Durán Lázaro, María; Canals Tresserras, Rosa María; San Emeterio Garciandía, Leticia; Agronomía, Biotecnología y Alimentación; Agronomia, Bioteknologia eta Elikadura; Universidad Pública de Navarra / Nafarroako Unibertsitate Publikoa; Gobierno de Navarra / Nafarroako Gobernua
En esta tesis se plantean dos líneas de investigación que han quedado recogidas en los tres trabajos científicos que la conforman: • Capítulo 1) La primera línea de investigación desarrolla un modo de cuantificar económicamente la pérdida del servicio ecosistémico de aprovisionamiento ligado a la expansión de B. rupestre, con el objetivo de sensibilizar a los sectores implicados y fomentar acciones medioambientales dirigidas a promover la conservación de los pastos de montaña, ecosistemas ambiental y económicamente valiosos. Para ello, se realizó una adaptación del método de valoración económica por sustitución y se llevaron a cabo inventarios florísticos en cubiertas de alta y baja diversidad florística. El registro de estos datos nos permitió generar unos valores pastorales transformables en cantidad de forraje disponible para los animales, tras un detallado cálculo de la superficie viable de ser pastada (200,05 ha tras excluir las zonas con grandes pendientes). Con censos de animales y con información detallada y exhaustiva del consumo de energía que tiene cada tipo de animal que pasta las estivas del valle (ovejas, vacas y caballos) se determinaron las raciones de alimento necesarias en una temporada de pastoreo estival (50007 raciones) y su coste monetario (21146€; 107€/ha). De este modo, se estimó el coste que supone la pérdida del valor de aprovisionamiento debido a la expansión de B. rupestre y que va ligado en este caso a la pérdida de riqueza y diversidad florística de las comunidades vegetales que lo constituyen. • Capítulo 2 y 3) La segunda línea de investigación engloba dos trabajos en los que se caracteriza la desconocida comunidad de hongos endófitos de individuos de B. rupestre desarrollándose en comunidades de alta y baja diversidad florística. El estudio de los microorganismos en su ambiente natural es una disciplina relativamente nueva, dado que su interés se ha centrado tradicionalmente en las enfermedades que afectan a los humanos, los animales o las plantas. Sin embargo, los grandes avances tecnológicos y científicos de las últimas décadas nos están permitiendo conocer su altísima diversidad y las complejas redes ecológicas en las que están involucrados. El conocimiento sobre los hongos endófitos, que crecen en el interior de casi todas las plantas sin desarrollar enfermedades, está demostrando numerosas ventajas adaptativas que estos pueden llegar a conferir a su huésped ante numerosas situaciones de estrés (salinidad, herbivorismo, patógenos, etc.).

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